シーズン6現在は以下のコースが選択可能。
| コース名 | エリア | 難易度 | 属性 | ルート |
| 秋名湖 | 群馬エリア | 初級 | 高速 | AR |
| 箱根 | 神奈川エリア | 中級 | 高速 | DH・HC |
| 碓氷 | 群馬エリア | 中級 | テクニカル | AR |
| 妙義 | 群馬エリア | 中級 | テクニカル | DH・HC |
| 赤城 | 群馬エリア | 中級 | テクニカル | DH・HC |
| 秋名 | 群馬エリア | 中級 | 高速 | DH・HC |
| いろは坂 | 栃木エリア | 上級 | テクニカル | DH・HC |
| ヤビツ | 神奈川エリア | 上級 | テクニカル | DH・HC |
| もみじライン | 栃木エリア | 上級 | 高速 | DH・HC |
| 筑波 | 茨城エリア | 超上級 | 高速 | AR |
| 八方ヶ原 | 栃木エリア | 超上級 | テクニカル | AR |
| 定峰 | 埼玉エリア | 上級 | テクニカル | DH・HC |
| 土坂 | 埼玉エリア | 上級 | テクニカル | AR |
| 長尾 | 神奈川エリア | 超上級 | テクニカル | DH・HC |
| 七曲り | 神奈川エリア | 超上級 | テクニカル | DH・HC |
| 椿ライン | 神奈川エリア | 超上級 | 高速 | DH・HC |
| 秋名(雪) | 群馬エリア | 超上級 | 高速 | DH・HC |
| 群サイ | 群馬エリア | 上級 | 高速 | AR |
| 小田原 | 神奈川エリア | 中級 | 高速 | AR |
| 筑波(雪) | 茨城エリア | 超上級 | 高速 | AR |
| 土坂(雪) | 埼玉エリア | 超上級 | テクニカル | AR |
| 真鶴 | 神奈川エリア | 中級 | 高速 | AR |
| 碓氷(雪) | 群馬エリア | 超上級 | テクニカル | AR |
| 秋名(雨) | 群馬エリア | 超上級 | 高速 | DH・HC |
| いろは坂(雨) | 栃木エリア | 超上級 | テクニカル | DH・HC |
コースの風景は前作DZeroまでのものから脱却して、大幅に一新。
並びは公式ホームページおよび筐体上のコース並びの通りになっている。
稼働直後は原作第一部 / アニメ Third Stageまでに登場したコースしか走ることが出来なかった。
| コース名 | エリア | 難易度 | 属性 | ルート |
| 秋名湖 | 群馬エリア | 初級 | 高速 | AR |
| 碓氷 | 群馬エリア | 中級 | テクニカル | AR |
| 妙義 | 群馬エリア | 中級 | テクニカル | DH・HC |
| 赤城 | 群馬エリア | 中級 | テクニカル | DH・HC |
| 秋名 | 群馬エリア | 中級 | 高速 | DH・HC |
| いろは坂 | 栃木エリア | 上級 | テクニカル | DH・HC |
| 秋名(雪) | 群馬エリア | 超上級 | 高速 | DH・HC |
ストーリー6章まではこれらのコースのみで展開されていく。
| コース名 | エリア | 難易度 | 属性 | ルート | 実施日 |
| もみじライン | 栃木エリア | 上級 | 高速 | DH・HC | 2021/7/15 (ver.1.11.00) 〜 |
| 八方ヶ原 | 栃木エリア | 超上級 | テクニカル | AR | |
| 定峰 | 埼玉エリア | 上級 | 高速※*1 | DH・HC | 2021/10/7 (ver.1.20.00) 〜 |
| 小田原 | 神奈川エリア | 中級 | 高速 | AR | 2021/12/23 (ver.1.30.00) 〜 |
| 土坂 | 埼玉エリア | 上級 | 高速※*2 | AR | 2022/1/27 (ver.1.30.00+A) 〜 |
| 筑波 | 茨城エリア | 上級 | 高速 | AR | 2022/3/17 (ver.1.40.00) 〜 |
| 箱根 | 神奈川エリア | 中級 | 高速 | DH・HC | 2022/7/14 (ver.1.50.00) 〜 |
| 長尾 | 神奈川エリア | 超上級 | テクニカル | DH・HC | 2022/10/6 (ver.1.60.00) 〜 |
| 筑波(雪) | 茨城エリア | 中級 | 高速 | AR | 2022/12/15 (ver.1.70.00) 〜 |
| 七曲り | 神奈川エリア | 超上級 | テクニカル | DH・HC | 2023/4/17 (ver.2.00.00) 〜 |
| 群サイ | 群馬エリア | 上級 | 高速 | AR | 2023/7/27 (ver.2.10.00) 〜 |
| 土坂(雪) | 埼玉エリア | 超上級 | 高速※*2 | AR | 2023/10/5 (ver.2.20.00) 〜 |
| ヤビツ | 神奈川エリア | 上級 | テクニカル | DH・HC | 2023/12/14 (ver.2.30.00) 〜 |
| 椿ライン | 神奈川エリア | 超上級 | 高速 | DH・HC | 2024/4/4 (ver.2.40.00) 〜 |
| 真鶴 | 神奈川エリア | 超上級 | 高速 | AR | 2024/12/19 (ver.2.70.00) 〜 |
| 碓氷(雪) | 群馬エリア | 超上級 | テクニカル | AR | 2025/4/17 (ver.3.01.00) 〜 |
| 秋名(雨) | 群馬エリア | 超上級 | 高速 | DH・HC | 2025/12/4 (ver.3.20.00) 〜 |
| いろは坂(雨) | 栃木エリア | 超上級 | テクニカル | DH・HC | 2026/4/9 (ver.3.30.00) 〜 |
| コース名 | 備考・補足 |
| 秋名湖 | 架空の周回コース |
| 碓氷 | |
| 妙義 | 半架空の一本道コース |
| 赤城 | ダウンヒルのゴール地点・ヒルクライムのスタート地点が、過去のARCADE STAGEシリーズと比べると若干延長に変更されている。 |
| 秋名 | ダウンヒルのゴール地点・ヒルクライムのスタート地点が、過去のARCADE STAGEシリーズと比べるとかなり手前に変更されている*3。 |
| いろは坂 | ダウンヒルのゴール地点・ヒルクライムのスタート地点が、過去のARCADE STAGEシリーズ収録時と比べて若干延長されている。 |
| 秋名(雪) | 通常の秋名と同様に、ダウンヒルのゴール地点・ヒルクライムのスタート地点がかなり手前に変更されている。 また秋名(雪)に関しては、初出のARCADE STAGE Ver.3以来となる夜の時間帯が選択可能。 |
| もみじライン | ダウンヒルのスタート地点・ヒルクライムのゴール地点が、過去のARCADE STAGEシリーズ収録時と比べて若干延長されている。 またARCADE STAGE 8∞ ~ ARCADE STAGE Zeroの風景とTHE ARCADEの風景を比較すると、THE ARCADEの方がコース名通りの紅葉真っ盛りな風景が描かれている。 |
| 八方ヶ原 | 往路のスタート地点・復路のゴール地点が、過去のARCADE STAGEシリーズ収録時と比べて若干延長されている。加えて、道幅が少し拡大されている。 また過去のARCADE STAGEシリーズでは夏の風景が描かれていたが、THE ARCADEでは紅葉の風景が描かれている。 |
| 定峰 | ARCADE STAGE 6 AA ~ARCADE STAGE Zeroまでは桜の風景が描かれていたが、THE ARCADEでは夏の風景が描かれている。 |
| 小田原 | MFゴーストの開幕戦 小田原パイクスピークで行われたコース。架空の周回コース。 前作のARCADE STAGE Zero Ver.2では、昼を選択すると一部のエリアで必ず霧(デスエリア)が発生するが、THE ARCADEでは霧が発生しない*4。 |
| 土坂 | 往路のスタート地点・復路のゴール地点および往路のゴール地点・復路のスタート地点が、過去のARCADE STAGEシリーズ収録時と比べて延長されている。 |
| 筑波(雪) | かつてはARCADE STAGE 7 AA X限定のコースだったが、約8年振りにTHE ARCADEで再登場となる。さらに当初は時間帯が夜固定だったが、復刻と同時に昼・夜どちらも選択可能となっている。 |
| 群サイ | ベストモータリングのHot-Versionで使用されたコース。 前作のARCADE STAGE Zeroでは夏の風景が描かれていたが、THE ARCADEでは八方ヶ原と同様に紅葉の風景が描かれている。 |
| 土坂(雪) | 筑波(雪)と同様にかつてはARCADE STAGE 7 AA X限定のコースだったが、約9年振りにTHE ARCADEで再登場となる。さらに、当初は時間帯が昼固定だったが、復刻と同時に昼・夜どちらも選択可能となっている。通常の土坂と同様に、往路のスタート地点・復路のゴール地点および往路のゴール地点・復路のスタート地点がどちらも延長されている*5。 またARCADE STAGE7 AA Xでは昼の場合空模様が晴天だったが、THE ARCADEでは曇り空に変わっている。 |
| ヤビツ | THE ARCADEにて初登場のコース。チーム246の大宮智史・小早川の2人がアーケードに初登場したのは2009年のARCADE STAGE 5から登場したが、彼らのホームコースがアーケードに初登場するまで実に約14年経過してようやく実現可能となった。 |
| 椿ライン | ダウンヒルのスタート地点・ヒルクライムのゴール地点が、過去のARCADE STAGEシリーズ収録時と比べて若干延長されている。 また、ARCADE STAGE Zero以前は昼の場合夕方の風景で描かれていたが、THE ARCADEでは昼の風景で描かれている。 |
| 真鶴 | THE ARCADEにて初登場のコース。MFゴーストの第3戦 ザ・ペニンシュラ真鶴で行われたコース。架空の周回コース。ルートが往路かつ時間帯が昼で設定すると、最初のトンネルの出口直後で突然まぶしくなる、ブラックアンドホワイトを再現されている。 |
| 碓氷(雪) | THE ARCADEにて初登場のコース。周回コースを雪状態での追加は初となる。 |
| 秋名(雨) | THE ARCADEにて初の雨コース。新コースというより復刻扱いとなり、雨でのレースができるのはARCADE STAGE 8∞以来となる。秋名(雪)とはまた異なる挙動となっている。 また通常の秋名・秋名(雪)と同様に、ダウンヒルのゴール地点・ヒルクライムのスタート地点がかなり手前に変更されている。 |
| いろは坂(雨) | THE ARCADEにて2つ目の雨コース。秋名(雨)と同様に新コースというより復刻扱いとなり、雨でのレースができるのはARCADE STAGE 8∞以来となる。通常のいろは坂とはまた異なる挙動となっている。 また通常のいろは坂と同様に、ダウンヒルのゴール地点・ヒルクライムのスタート地点が、過去のARCADE STAGEシリーズ収録時と比べて若干延長されている。 |